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Green nail syndrome: A review

Karla Yaeko Sierra-Maeda,1 Luis David Segundo-López,2 Diana C. Vega,3 Éder R. Juárez Durán3 y Roberto Arenas3

1 Médico pasante de Servicio Social, unam

2 Residente de Medicina Interna, Hospital General Dr. Manuel Gea González

3 Sección de Micología, Hospital General Dr. Manuel Gea González

RESUMEN:

El síndrome de uñas verdes, o síndrome Goldman-Fox, originalmente fue descrito en 1944 por Goldman y Fox, es un padecimiento ungueal poco frecuente, los conocimientos sobre su fisiopatología, etiología y tratamiento se basan en pocos reportes de casos. Se caracteriza por un cambio en la coloración de la lámina ungueal, onicólisis y paroniquia, entre otras alteraciones que pueden variar de acuerdo con la etiología. Las causas son principalmente infecciones bacterianas en las que destaca Pseudomonas aeruginosa, sin embargo, se han reportado levaduras como Candida spp., hongos no dermatofitos y bacilos gram negativos diferentes a Pseudomonas spp., así como productos químicos.

El diagnóstico se basa en la exploración clínica, medios de cultivo, y recientemente se destaca la importancia de la dermatoscopia en su identificación. El tratamiento varía de acuerdo con la etiología y se incluyen tratamientos con antibióticos tópicos, o sistémicos, antimicóticos y medidas generales

Palabras clave: : onicomicosis, uña verde, onicoscopia.

ABSTRACT:

Green nail syndrome or Goldman-Fox syndrome was originally described in 1944 by Goldman and Fox, as an unusual nail disorder. Information about its pathophysiology, etiology and treatment is based on limited case reports. The clinical manifestations are discoloration of the nail plate, onycholysis and paronychia among other alterations that may change according to the causal agent. The main etiology are bacterial infections, especially Pseudomonas aeruginosa, which is the most frequently identified microorganism. However, yeasts as Candida spp., nondermatophyte fungi, and gram-negative bacilli other than Pseudomonas spp. have also been reported. Some other causes can include chemical products and systemic conditions.

Diagnosis is based on clinical examination, culture, and recently the relevance of dermoscopy has been highlighted. Treatment depends on the etiology and includes topical antibiotics, systemic, antifungal, and general measures.

Keywords: onychomycosis, green nail, onychoscopy.

Introducción

El cambio en la coloración de las uñas, o cromoniquia, puede aparecer en una amplia variedad de colores, la cual puede representar el signo de una enfermedad aislada o proporcionar datos clínicos clave para el diagnóstico de diversas enfermedades sistémicas o fúngicas, o por la exposición a diversos productos químicos1,2 (figuras 1 y 2).

La cloroniquia, o síndrome de la uña verde o síndrome Goldman-Fox, hace referencia a la coloración verde que adquiere el aparato ungueal causado principalmente por un proceso infeccioso mediado por bacterias gram positivas o negativas y organismos fúngicos (figura 3). El patógeno principal es Pseudomonas aeruginosa, un cocobacilo aerobio oportunista, negativo a la coloración con gram, que no forma parte de la flora cutánea normal y, en personas inmunocompetentes, no causa ninguna infección cutánea;2-8 tiene una distribución mundial y comúnmente se aísla del suelo, el agua, las plantas, los animales y los seres humanos.7

Figura 1. Síndrome de uñas verdes bilateral
Figura 2. Uña verde, se relaciona con el uso de uñas de acrílico.
Figura 3. Síndrome de uñas verdes podal.

El color verde que adopta la uña es causado por la piocianina y la pioverdina, exopigmentos azul verdosos producidos por P. aeruginosa,6,7,9-12 los cuales se adhieren a la superficie inferior de la lámina ungueal generando esta coloración característica de la infección;13 además, estos exopigmentos, piocianina y 1-hidroxifenazina, tienen actividad antifúngica.14

Existen diversos factores que predisponen al síndrome de la uña verde, dentro de los cuales encontramos principalmente onicopatías previas como onicomicosis, onicólisis, onicotilomanía, traumatismos constantes locales, paroniquia crónica o psoriasis, así como trabajo en condiciones de humedad, exposición crónica al agua, jabones o detergentes, diabetes mellitus,4,7,9,15,16 síndrome de la uña amarilla, dermatitis de contacto, medicamentos (doxiciclina) y trastornos endocrinos (hipoparatiroidismo adquirido);7 y en la actualidad el lavado de manos riguroso y frecuente exigido por las precauciones por covid-19 se ha convertido en un factor importante en este padecimiento,3 generando una entrada para la consiguiente proliferación bacteriana; incluso, en la literatura se ha reportado como una probable enfermedad ocupacional común en los proveedores de atención médica,6,9 amas de casa, militares, peluqueros, lavaplatos y panaderos.7

El examen clínico y los hallazgos dermatoscópicos, así como el diagnóstico y el tratamiento no se han caracterizado bien;4 sin embargo, diversos autores han descrito las alteraciones que con mayor frecuencia se encuentran en esta alteración ungueal; además de la coloración verde con sus variedades, verde-marrón, verde-azul, verde-amarillo y verde-negro, se han asociado una serie de datos clínicos que, si bien no serán específicos, en conjunto pueden orientarnos más hacia el diagnóstico: una única uña afectada4,11 y onicólisis.4

La dermatoscopia destaca su utilidad como herramienta diagnóstica para la detección del síndrome de las uñas verdes, ya que proporciona datos clave para el diagnóstico de la entidad y para la diferenciación con infecciones fúngicas.12

Esta revisión tiene como objetivo analizar las diversas causas de uña verde además de Pseudomonas aeruginosa, así como los hallazgos clínicos y microbiológicos más relevantes de cada etiología (tabla 1).

Hongos

Tres grupos de hongos son responsables de la onicomicosis: dermatofitos, mohos no dermatofitos (mnd) y levaduras.17

La mayoría de mnd, con la excepción de Neoscytalidium dimidiatum (anteriormente conocido como Hendersonula toruloidea), no son queratinolíticos y actúan como invasores secundarios.18 Invaden la lámina y sobreviven sobre el cemento intercelular no queratinizado previamente dañado por un traumatismo, un trastorno de la uña existente o una infección por dermatofitos. Cuando hay un dermatofito presente en el cultivo, a menudo se descartan como contaminantes.19

Tabla 1. Reportes de casos en la literatura con cloroniquia

Aspergillus spp., Scopulariopsis spp., Alternaria spp., Acremonium spp. y Fusarium spp. son los agentes no dermatofitos más comunes, responsables de aproximadamente 2 a 25% de todas las causas de onicomicosis.20-22

A continuación se mencionan los agentes fúngicos descritos en la literatura como causantes de uña verde en pacientes con diagnóstico de onicomicosis.

Aspergillus

Las especies de Aspergillus, cuando están implicadas en la colonización de uñas distróficas, se suelen considerar oportunistas que invaden aparatos ungueales que fueron previamente alteradas por otras enfermedades;23 sin embargo, diferentes especies de este género se consideran agentes causales emergentes de la onicomicosis por mnd. Las especies de Aspergillus representan del 0.5 al 3% de todos los casos de onicomicosis.24

Se requiere de algunos criterios para considerar a las especies de Aspergillus como causantes de la onicomicosis: 1) microscopía directa positiva y 2) cultivo repetido en varias ocasiones y/o detección molecular de Aspergillus spp., siempre que no se haya aislado dermatofito.25

Los hallazgos clínicos de las onicomicosis ocasionadas por el género Aspergillus aún no están claramente definidos, sin embargo, hay datos característicos que nos pueden orientar a dicha etiología. La presentación más común suele ser subungueal distal-lateral, principalmente a nivel de los dedos de los pies; esto se explica por la mayor exposición al suelo, el agua y la vegetación en descomposición.25

Cuando se presenta de forma subungueal proximal se asocia con inflamación periungueal y pigmentación negra o verde de la región de la lúnula, debido a la presencia de conidios negros dentro de la queratina ungueal, lo que orienta a Aspergillus niger.23,26,27

Cuando éstas se relacionan con una coloración amarilloverdosa de la lámina ungueal se debe considerar la posibilidad de onicomicosis causada por A. nidulans y A. glaucus.23,26

En la literatura se han reportado casos de onicomicosis con cloroniquia ocasionados por las especies A. nidulans, A. glaucus, A. flavus y A. clavatus.28,29

Fusarium

Las especies de Fusarium están ampliamente distribuidas en el suelo y en partes de plantas subterráneas y aéreas, restos de plantas y otros sustratos orgánicos. Afecta tras algún traumatismo o anomalías distróficas a nivel ungueal y puede asociarse a otras condiciones predisponentes de inmunosupresión.30

En el contexto de las onicomicosis se destaca Fusarium oxysporum por su alta prevalencia.17,31

La onicomicosis puede ser la puerta de entrada de los hongos, los cuales tienen la capacidad de provocar una infección grave e invasiva, sobre todo cuando existe inmunocompromiso, con malas opciones de antifúngicos.30

A pesar de su importancia, las infecciones ungueales por Fusarium no están bien explicadas; sin embargo, los patrones clínicos descritos en diferentes estudios incluyen los patrones de onicomicosis blanca superficial, subungueal lateral-distal y subungueal proximal,32 que afectan principalmente la uña del primer ortejo.26,31

Los hallazgos característicos de la onicomicosis son hiperqueratosis, cromoniquia y paroniquia, en la que suele haber dolor, malestar y prurito.31,33

Las especies de Fusarium se consideran contaminantes ambientales y su capacidad de invasión en las células epiteliales no está clara, ni la posibilidad de que ese hongo sea un verdadero agente de onicomicosis y penetre las capas de las uñas por sí mismo, o si es sólo un agente secundario. Yang y colaboradores publicaron el reporte de dos casos de coinfección de Pseudomonas aeruginosa con Fusarium solani que se caracterizaron por presentar engrosamiento de la lámina, onicólisis y descamación periungueal y una coloración amarillo-verdosa, ambas con afección a nivel de la uña del primer ortejo; los agentes fueron aislados mediante técnicas microbiológicas y moleculares.34

El mecanismo que explica esta coinfección es la quimiotaxis positiva de bacterias hacia azúcares, aminoácidos, polioles y ácidos orgánicos presentes en los exudados fúngicos, con la posterior producción de toxinas peptídicas antifúngicas por las bacterias, generando efectos inhibidores del crecimiento en hongos dermatofitos y no dermatofitos dentro de las uñas infectadas,34 concluyendo que los hongos en la placa ungueal producen el medio adecuado y potencian el crecimiento y la colonización de P. aeruginosa, pero luego son suplantadas por ésta.

Scopulariopsis

Scopulariopsis es un hongo saprofítico que se encuentra comúnmente en diferentes hábitats como el suelo, materiales vegetales, alimentos, aire, plumas e insectos, pero también en ambientes interiores.

Algunas especies de Scopulariopsis: S. brevicaulis, S. brumptii, S. candida, S. carbonaria y S. koningii son capaces de digerir queratinas.35

S. brevicaulis es el que con mayor frecuencia se ha relacionado con onicomicosis, en ocasiones como invasor primario, pero más a menudo como patógeno secundario después de dermatofitosis o traumatismo.36

La onicomicosis causada por Scopulariopsis afecta sobre todo las uñas de los pies, en particular la uña del primer ortejo.

Generalmente la infección comienza en el borde libre o lateral de la uña, y con menos frecuencia en el borde proximal. La uña puede decolorarse a blanco, gris o amarillo, a menudo con un ocre amarillo anaranjado u ocasionalmente con un tinte verde.37

Candida

Las levaduras del género Candida spp. también se han visto implicadas en el síndrome de uña verde, donde los factores de riesgo para su adquisición incluyen: humedad, calzado oclusivo, tinea pedis, inmunosupresión, trauma y labores domésticas. La localización predominante de este cuadro es en las uñas de las manos, y las características pueden no variar de las ocasionadas por dermatofitos, pues se describen: hiperqueratosis de la lámina con distorsión de la curvatura, erosión distal, paroniquia crónica proximal, surcos irregulares transversos, cambios de color de los márgenes laterales, onicomicosis distal o lateral, distrofia, onicólisis y alteraciones pigmentarias que van de color blanco, amarillento y verde.38

Gai y colaboradores reportaron un cuadro de síndrome de uña verde ocasionado por Candida parapsilosis como único agente en un paciente sin factores de riesgo, cuya expresión clínica fue onicólisis recurrente y coloración ungueal negra-verdosa, donde el único factor predisponente identificable fue traumatismo ungueal.39

Un estudio reportó que P. aeruginosa tiene la capacidad de formar una biopelícula densa sobre los filamentos de C. albicans y matar el hongo.40 Sin embargo, en un reporte de caso se documenta la coexistencia de Candida glabrata y Pseudomonas aeruginosa, destacando como factor de riesgo la exposición constante al agua y a productos de limpieza en una paciente ama de casa, quien presentó onicólisis y coloración negro-verdosa en la uña del pulgar derecho y el dedo índice (figuras 4-6).41

Dermatofitos

Las uñas con onicomicosis por dermatofitos proporcionan un entorno adecuado para el desarrollo de P. aeruginosa, al crear espacios subungueales ideales para su crecimiento y proliferación.42

Figura 4. Uña verde por Candida spp. y bacilos gram negativos.
Figura 5. Levaduras de Candida spp. (negro de clorazol 40x).
Figura 6. Levaduras de Candida spp. (Gram 100x).

Ohn y colaboradores reportaron la relación que existe entre la infección por Pseudomonas aeruginosa y onicomicosis, en su estudio retrospectivo en una muestra de 23 pacientes mostraron que el 65.2% de éstos presentaba dicha coinfección y expresión clínica de síndrome de uña verde,43 y que la localización más frecuente fue la uña del primer dedo del pie (69.6%), lo cual coincide con la más frecuente en la infección dermatofítica.15

Dicha asociación se ha visto incluso en pacientes inmunocompetentes, sin antecedentes de trauma ungueal u onicopatía previa; sin embargo, el aislamiento y tipificación del hongo es compleja debido al sobrecrecimiento de Pseudomonas spp. en los cultivos, ya que ésta presenta propiedades fungistáticas y fungicidas in vitro al producir sustancias que inhiben el crecimiento de levaduras, mohos no dermatofitos y dermatofitos.8

Bacilos gram negativos

Las infecciones bacterianas del aparato ungueal son raras en personas inmunocompetentes, por lo que en la mayoría de los casos reportados en la literatura los pacientes presentan algún factor de riesgo relacionado con inmunosupresión, como en las neoplasias hematológicas, infección por vih, trasplantes, fibrosis quística o en pacientes con una hospitalización prolongada, uso de antibióticos de amplio espectro o en quienes se han utilizado catéteres.44

El síndrome de uña verde también se ha documentado en casos aislados ocasionados por bacilos gram negativos diferentes a Pseudomonas aeruginosa, tal como lo reportan Mulita y colaboradores en una paciente con antecedente de trauma ungueal, quien presentaba coloración verdosa de la lámina del dedo índice derecho, onicólisis, exudado purulento y paroniquia, cuyo cultivo fue positivo a Citrobacter brakii. 45

Más rara aún es la asociación de dos bacilos gram negativos reportada en el caso de una paciente con onicólisis psoriásica en tratamiento con efalizumab, quien presentó cultivos positivos a Pseudomonas aeruginosa y Klebsiella pneumoniae.46

El equipo de Gambardella reportó el caso de síndrome de la uña verde ocasionado por Stenotrophomonas maltophila, una bacteria emergente gram negativa considerada como un agente oportunista nosocomial con altas tasas de resistencia, en una paciente de 60 años con hipertensión arterial sistémica y diabetes mellitus tipo 2 como antecedentes de importancia.44

Se ha descrito la afección causada por Pseudomonas oryzhihabitans que produce un pigmento amarillo, el cual genera un tono amarillo verdoso en lugar del verde más típico resultante de los pigmentos de Pseudomonas aeuroginosa; sin embargo, ambos representan una amenaza para pacientes vulnerables.3

Dermatoscopia

Actualmente destaca el papel de la onicoscopia o dermatoscopia de uñas como una herramienta fundamental para el diagnóstico de patologías a este nivel; es útil para un diagnóstico más preciso y para evitar métodos invasivos.47

Se recomienda primero la exploración con el dermatoscopio en seco para evaluar la superficie de la placa ungueal o las enfermedades de la matriz, y posteriormente con gel de ultrasonido para una mejor evaluación del margen distal de la uña, sobre todo en casos de pigmentación ungueal y onicólisis.47

La onicoscopia es útil para distinguir entre la pigmentación melanocítica de la no melanocítica, como es el caso de los hematomas subungueales, la infección por Pseudomonas, las infecciones fúngicas o por sustancias exógenas (figura 7).47,48

En las uñas verdes la pigmentación se caracteriza por una coloración verde o negra generalmente secundaria a la producción de pigmentos por Pseudomonas aeruginosa, piocianina y pioverdina, los cuales se encuentran debajo de una uña onicolítica o se adhieren a la superficie de la uña.6,7,9-12,47

El depósito de sustancias exógenas por encima de la lámina ungueal clínicamente puede simular una banda de melanoniquia cuando tiene una disposición longitudinal a lo largo del lado lateral de la uña. La onicoscopia generalmente muestra un color verde brillante que se desvanece a amarillo en la periferia.47

La utilidad de la dermatoscopia en el abordaje diagnóstico del síndrome de uña verde está poco descrita, así lo refieren Ohn y colaboradores, quienes en una serie de 32 casos reportaron que el 68.8% (22 pacientes) presentó onicomicosis asociada a infección por P. aeruginosa y describieron los siguientes patrones: coloración verde de las uñas en 100% de los casos, seguida de amarillenta (90.6%), café (18.8%), azul (15.6%) y negra (6%). Reportaron patrones verdes sin estructura en todos los casos, principalmente en la porción distal a media en 37.5% (12 pacientes), y la porción distal a proximal de la lámina en 28.1% (nueve pacientes). Se observó onicólisis en 87%, rayas blancas o amarillas en 71.9%, hiperqueratosis subungueal en 68.8% y puntos globulares en 15%. Finalmente mencionan que los patrones estadísticamente significativos asociados a coinfección con onicomicosis son la presencia de bandas blancas o amarillas y la hiperqueratosis subungueal cuando se compararon con aquellos sin onicomicosis (p < 0.001).12

Romaszkiewicz y colaboradores mencionan que el espectro del síndrome de uña verde abarca alteraciones pigmentarias que van desde negra-verdosa, gris-azulada, marrón-verdosa, y amarilla-verdosa, se debe descartar la melanoniquia fúngica de otras causas de melanoniquia, en donde los patrones dermatoscópicos que orientan el diagnóstico hacia la melanoniquia fúngica son: presencia de líneas blancas o amarillas, queratosis subungueal y la ausencia de patrones longitudinales, así como el signo de pseudo-Hutchinson.49

Otras causas

Es fundamental indagar sobre los antecedentes ocupacionales y las exposiciones de los pacientes, ya que derivado de ello podemos identificar agentes físicos y químicos externos que causan el síndrome de uña verde, como lo refieren Leung y Harding en el reporte de un hombre empleado en una manufacturera electrónica, quien presentó un cuadro de síndrome de uña verde caracterizado por coloración verde-negruzca en cuatro uñas de los dedos de la mano izquierda y onicólisis, en donde la fuente identificada fueron las resinas de isocianato.50

Inclusive productos que se han utilizado principalmente en Europa del Este y otras regiones para el tratamiento de infecciones cutáneas superficiales y onicomicosis, como el tinte de trifenilmetano, se ha reportado como causa de pigmentación verde-azulada a nivel ungueal.51

Figura 7. Dermatoscopia en cloroniquia y onicólisis.

Baran y colaboradores informaron que las ocupaciones más propensas a padecer el síndrome de la uña verde son los camareros, lavaplatos, electricistas, manipuladores de frutas, trabajadores de lavanderías, industria metalúrgica, trabajadores de restaurantes y los de fábricas de azúcar.52

Conclusiones

El síndrome de uñas verdes es una entidad poco frecuente en nuestro medio y con escasa mención en la literatura, sin embargo, describimos causas distintas a la infección ungueal por Pseudomonas aeruginosa basados en artículos y reportes de casos con la finalidad de ampliar nuestro panorama diagnóstico al momento de evaluar a pacientes con alteraciones en la pigmentación ungueal sin pasar por alto esta entidad. La búsqueda de factores de riesgo, como actividad laboral, nos pueden orientar hacia las posibles causas. Las herramientas diagnósticas para su identificación son la adecuada exploración del aparato ungueal, la dermatoscopia y los medios de cultivo. El tratamiento se debe enfocar de acuerdo con el agente etiológico.

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